Los orígenes de The Cult se encuentran en Southern Death Cult, una banda de rock gótico formada por el vocalista Ian Astbury (nacido el 14 de mayo de 1962) en 1981. Astbury era hijo de un marino mercante, lo que significó que se mudó con frecuencia durante su juventud. En un momento de su infancia, su familia vivió en Canadá, donde el joven Astbury se fascinó con los nativos americanos, un tema recurrente en sus composiciones.
Astbury finalmente se estableció en Bradford, Yorkshire, donde conoció a un grupo formado por David Burrows (guitarra), Barry Jepson (bajo) y Haq Quereshi (batería). Ian se unió al grupo como vocalista principal (actuando con el apellido "Lindsay", que era el apellido de soltera de su madre) y le cambió el nombre a Southern Death Cult. En su quinto concierto, la banda ya atraía a audiencias de 2,000 personas.
En diciembre de 1982, Southern Death Cult lanzó su primer sencillo, el doble lado A "Moya"/"Fatman", y al mes siguiente, abrieron para Bauhaus en una gira. Aunque el futuro de la banda parecía brillante, Astbury la disolvió frustrado por los artículos positivos que recibía en la prensa. Los tres miembros restantes se unieron a Getting the Fear, que eventualmente se convirtió en Into a Circle. A finales de los 80, Quereshi se unió a Fun^Da^Mental. Todas las grabaciones de Southern Death Cult se lanzaron finalmente en 1986.
Tras la disolución, Astbury acortó el nombre del grupo a Death Cult y reclutó al guitarrista Billy Duffy, quien previamente había tocado con Morrissey en la banda pre-Smiths The Nosebleeds, así como en Theatre of Hate, y al baterista Ray Mondo y al bajista Jamie Stewart, quienes habían tocado con Ritual. Death Cult lanzó un EP homónimo en el verano de 1983; en este EP, Astbury volvió a usar su nombre de pila. Más tarde ese año, Mondo fue reemplazado por Nigel Preston, quien había tocado anteriormente con Duffy en Theatre of Hate. Casualmente, Mondo se convirtió en el baterista del grupo anterior de Preston, Sex Gang Children.

A principios de 1984, los miembros de la banda decidieron eliminar la palabra "Death" del título, temiendo que les diera la apariencia engañosa de ser una banda gótica. Mientras que tanto Southern Death Cult como Death Cult habían estado abiertamente influenciados por el post-punk, The Cult se convirtió en una banda de hard rock pesado con ligeros toques psicodélicos. Dreamtime, el primer álbum del grupo, fue lanzado en el otoño de 1984, acompañado por el sencillo "Spiritwalker". Dreamtime alcanzó el puesto 21 en las listas del Reino Unido.
En la primavera de 1985, Preston dejó el grupo. Para el sencillo de verano de la banda, "She Sells Sanctuary", se unió el baterista de Big Country, Mark Brzezicki. "She Sells Sanctuary" se convirtió en un gran éxito en el Reino Unido, alcanzando el puesto 15. Durante la grabación del segundo álbum del grupo, se unió el baterista Les Warner. Love, lanzado en el otoño de 1985, continuó la dirección de hard rock de su sencillo de presentación y se convirtió en un éxito número cuatro en Gran Bretaña.

Para su tercer álbum, The Cult reorganizó su formación: Stewart se movió a la guitarra rítmica, mientras que el ex bajista de Zodiac Mindwarp, Kid Chaos, se unió a la banda. Contrataron a Rick Rubin como productor, y el resultado, Electric, fue su disco más duro y pesado hasta la fecha. El primer sencillo del álbum, "Love Removal Machine", se convirtió en un éxito número 18 en la primavera de 1987, mientras que el álbum en sí alcanzó el puesto número cuatro en el Reino Unido tras su lanzamiento en abril. Más tarde ese año, Electric le dio a The Cult una base de fans en Estados Unidos, y el álbum entró en el Top 40 estadounidense.
En 1988, el grupo despidió a Chaos y Warner, reemplazando a este último con Matt Sorum. La banda no contrató a otro bajista. Con esta nueva formación, lanzaron Sonic Temple, que resultaría ser el trabajo más exitoso de la banda. El exitoso sencillo "Fire Woman" ayudó a impulsar el álbum al Top Ten estadounidense, y en poco tiempo, The Cult fue visto saliendo con bandas como Mötley Crüe y Aerosmith, además de ser teloneros de Metallica en la gira Damaged Justice.

Aunque el grupo estaba experimentando sus mejores ventas, se estaba desintegrando tras bastidores debido a disputas internas y abuso de sustancias. Para cuando grabaron su continuación de Sonic Temple, Sorum se había ido para unirse a Guns N' Roses y Stewart había renunciado. Fueron reemplazados por el baterista Mickey Curry y el bajista Charlie Drayton. El álbum resultante, Ceremony, fue lanzado en el otoño de 1991 con críticas débiles y ventas decepcionantes. Tras el lanzamiento de Ceremony, el grupo se tomó un descanso de tres años.

En 1993, la banda lanzó la compilación de éxitos solo para el Reino Unido Pure Cult, que debutó en el número uno. Para el verano de 1993, The Cult tenía una nueva sección rítmica, con el ex bajista de Mission, Craig Adams, el segundo guitarrista Mike Dimkich (Channel 3) y el baterista Scott Garrett. Esta formación grabó The Cult, que se lanzó a finales de 1994 con críticas y ventas deficientes. En la primavera de 1995, The Cult se disolvió, e Ian Astbury formó Holy Barbarians más tarde ese año. Billy Duffy tocó brevemente con Vent 414 de Miles Hunt antes de dejarlo para seguir un proyecto en solitario.
En 2000, el catálogo de la banda fue remasterizado y reeditado, y Pure Cult se lanzó en Estados Unidos (a pesar de que una compilación similar, High Octane Cult, había aparecido cuatro años antes). A esto le siguió Rare Cult, una caja de seis discos de rarezas.

Una nueva versión de The Cult, con Matt Sorum, Martyn LeNoble y Chris Wyse uniéndose a Astbury y Duffy, debutó en junio de 1999 en el Tibetan Freedom Festival. Esta banda produjo el álbum Beyond Good and Evil de 2001 antes de que The Cult se retirara nuevamente, ya que Astbury se unió a los ex miembros de The Doors, Robbie Krieger y Ray Manzarek, en The Doors of the 21st Century (más tarde renombrada Riders on the Storm).
En 2007, se anunció que Astbury había dejado la banda para reunirse con Duffy en una nueva versión de The Cult, con Chris Wyse en el bajo y John Tempesta en la batería. Firmaron con Roadrunner y lanzaron Born Into This en 2008, que promocionaron durante los siguientes años en su muy publicitada gira Love Live. Regresaron al estudio en 2011 después de firmar un acuerdo con Cooking Vinyl Records y lanzaron su noveno álbum de estudio, Choice of Weapon, al año siguiente.

En 2013, Duffy anunció en una entrevista que The Cult estaba trabajando en nuevo material para 2015. Sin embargo, los cambios de personal frenaron un poco los planes de la banda: después de 20 años, Dimkich se fue para tocar con Bad Religion y Wyse se fue para la banda de Ace Frehley.

Su viejo amigo James Stevenson ocupó la segunda silla de guitarra, mientras que Grant Fitzpatrick se hizo cargo del bajo para la gira mundial de la banda en 2014.
El bajista de Jane's Addiction, Chris Channey, se unió al estudio para el décimo álbum de estudio de la banda. Con Bob Rock como productor, The Cult completó Hidden City en 2015. Los dos primeros sencillos, "Dark Energy" y "Deeply Ordered Chaos", se lanzaron en noviembre y diciembre, respectivamente, y un tercero, "Hinterland", apareció en enero de 2016. El álbum siguió en febrero de ese año.
Después de dos giras mundiales y veranos tocando en festivales a ambos lados del Atlántico, The Cult se tomó un merecido descanso que se extendió por el inicio de la pandemia de COVID-19. En julio de 2022, lanzaron discretamente el video del sencillo "Give Me Mercy". En octubre, lanzaron el álbum completo Under the Midnight Sun. Producido por Tom Dalgety (Pixies, Ghost), apareció a través del sello independiente de hard rock Black Hill Records, ofreciendo ocho canciones que también incluían un segundo sencillo, "A Cut Inside".
El 15 de julio de 2025, la banda anunció una gira por América del Norte con un set que interpretará música de Death Cult además de The Cult.