Iggy Pop, nacido como James Newell Osterberg, comenzó su carrera musical tocando la batería en varias bandas del área de Ann Arbor durante su adolescencia, entre ellas The Iguanas y posteriormente The Prime Movers. Fue en esta última donde recibió el apodo de "Iggy", en referencia a su primera banda. Su interés por formar una nueva agrupación surgió tras conocer al baterista de blues Sam Lay en Chicago. Al regresar a Detroit, Osterberg se convenció de que no bastaba con imitar a los músicos de blues ya establecidos; quería crear una forma completamente nueva de expresión musical basada en ese género. Así nació la idea de lo que sería The Stooges.
La alineación inicial incluyó a los hermanos Ron Asheton en la guitarra y Scott Asheton en la batería, junto con Dave Alexander en el bajo, mientras que Osterberg asumió las voces. La conexión con Ron Asheton surgió después de que Osterberg lo viera tocar en una banda de versiones llamada The Chosen Few. Quedó impresionado por su estilo, que consideraba auténtico y crudo. Por su parte, sus compañeros le dieron el sobrenombre de "Pop" en honor a un personaje local al que se parecía físicamente. Poco después de asistir a un concierto de MC5 en Ann Arbor, Osterberg adoptó definitivamente el nombre artístico de Iggy Pop, con el que se haría mundialmente conocido.
La primera presentación de la banda tuvo lugar en una fiesta de Halloween en su casa de State Street en 1967. No volvieron a actuar en vivo hasta enero del año siguiente. En sus inicios, fueron anunciados como "Psychedelic Stooges" en el Grande Ballroom de Detroit, donde compartieron escenario con los MC5 y otras bandas de la escena local. En una de esas primeras actuaciones, el mástil de la guitarra de Ron Asheton se desprendió del cuerpo del instrumento, lo que obligó a interrumpir la interpretación de su canción "I Wanna Be Your Dog".

En 1968, la banda firmó con Elektra Records, sello que los descubrió gracias al cazatalentos Danny Fields, quien originalmente había ido a ver a los MC5. Al año siguiente lanzaron su álbum debut homónimo, The Stooges, producido por John Cale, exmiembro de Velvet Underground. Según la leyenda, gran parte del material fue compuesto la noche anterior a la primera sesión de grabación. A pesar de su impacto posterior, el álbum no tuvo éxito comercial ni fue bien recibido por la crítica en su momento.
En 1970 lanzaron su segundo trabajo, Fun House, al que se sumó el saxofonista Steve Mackay. Muchos consideran este disco como la mejor representación del sonido y la energía de la banda, ya que buscaba capturar fielmente la intensidad de sus actuaciones en vivo. Durante el Festival Pop de Cincinnati de ese mismo año, Iggy Pop protagonizó una escena icónica al saltar al público, ser elevado por las manos de los asistentes y untarse mantequilla de maní en el pecho. Años después, Stiv Bators confirmó que había sido él quien le proporcionó el frasco de mantequilla de maní desde el público.
The Stooges pronto se hicieron notar por sus presentaciones en vivo extremadamente salvajes y primitivas. Iggy Pop se destacó por su comportamiento escandaloso en el escenario: se untaba el pecho desnudo con carne de hamburguesa y mantequilla de maní, se cortaba con vidrios y mostraba sus genitales al público. A menudo se le atribuye la invención o popularización del stage diving, una práctica en la que el cantante salta desde el escenario hacia la multitud.

Al igual que su predecesor, Fun House fue mal recibido tanto por el público como por la crítica. En agosto de 1970, Dave Alexander fue despedido tras presentarse demasiado ebrio en el Goose Lake International Music Festival. Fue reemplazado primero por Zeke Zettner y luego por James Recca. Al mismo tiempo, la banda incorporó a un segundo guitarrista, inicialmente el roadie Billy Cheatham, quien pronto fue sustituido por James Williamson.
Durante este período, con excepción de Ron Asheton, los miembros de la banda se convirtieron en consumidores habituales de heroína, sustancia que les fue introducida por su nuevo mánager, John Adams. Las actuaciones se volvieron aún más caóticas, y Pop frecuentemente tenía dificultades para mantenerse en pie debido a su consumo extremo de drogas. Como consecuencia, Elektra Records los eliminó de su catálogo, y la banda entró en un período de inactividad. La alineación final antes del paréntesis incluía a Pop, los hermanos Asheton, Recca y Williamson.

Mientras la banda estaba en el limbo, Iggy Pop conoció a David Bowie en septiembre de 1971. Ambos entablaron una estrecha amistad, y Bowie, en pleno auge de su carrera con Ziggy Stardust, los llevó al Reino Unido y les consiguió un contrato con Columbia Records. Intentaron formar una nueva versión de los Stooges con músicos británicos, pero al no encontrar candidatos adecuados, decidieron traer de regreso a los hermanos Asheton. Esta decisión generó tensiones, especialmente en Ron Asheton, quien tuvo que cambiar de la guitarra al bajo.
Bajo el nombre de Iggy & The Stooges, grabaron su tercer álbum, Raw Power, lanzado en 1973. Aunque hoy se considera una obra fundamental del punk rock, en su momento fue criticado por muchos seguidores que consideraban que la mezcla realizada por Bowie era deficiente. Años después, en 1997, Iggy Pop remezcló el álbum y lo relanzó con un sonido más agresivo. En su lanzamiento original, Raw Power fue un fracaso comercial.
La banda emprendió una gira a partir de febrero de 1973, incorporando brevemente al pianista Bob Sheff, luego reemplazado por Scott Thurston. Durante este tiempo, realizaron una serie de ensayos en Detroit que quedaron registrados como las Detroit Rehearsal Tapes, material que podría haber dado lugar a un cuarto álbum de estudio si no hubieran sido expulsados de Columbia poco después del lanzamiento de Raw Power. James Williamson fue despedido temporalmente en 1973 por presiones de la compañía de gestión, siendo sustituido por Tornado Turner en un solo concierto antes de regresar al grupo.

The Stooges se disolvieron definitivamente en febrero de 1974, principalmente debido a la adicción a la heroína de Iggy Pop y su comportamiento errático fuera del escenario. A pesar de esto, quienes lo rodeaban reconocían que en el escenario o durante los ensayos, Pop mostraba una concentración notable. Su última actuación de esta etapa quedó registrada en el álbum en vivo Metallic K.O.
Tras someterse a rehabilitación, Iggy Pop inició una exitosa carrera en solitario en 1976 con los álbumes The Idiot y Lust for Life. Por su parte, Ron Asheton se trasladó a Los Ángeles y formó una banda efímera llamada The New Order (sin relación con la banda británica homónima), junto con James Recca y Scott Thurston. Más tarde, se unió al grupo Destroy All Monsters. James Williamson colaboró con Pop como productor e ingeniero en sus primeros trabajos en solitario, como Kill City y New Values, aunque en 1980 decidió alejarse de la industria musical. Scott Asheton tocó con Sonic's Rendezvous Band y el Scott Morgan Group. Dave Alexander falleció en 1975 a causa de un edema pulmonar relacionado con una pancreatitis.
En 1997 se lanzó una reedición remezclada de Raw Power, con una producción mucho más contundente que la original. Dos años después, Rhino Handmade publicó el box set 1970: The Complete Fun House Sessions, que incluía todas las tomas de estudio relacionadas con Fun House. La edición limitada de 3,000 copias se agotó en menos de un año.

En el año 2000, los músicos J Mascis y Mike Watt se unieron a los hermanos Asheton para interpretar en vivo temas de The Stooges bajo el nombre de Asheton, Asheton, Mascis y Watt. Esta formación llamó la atención de Iggy Pop en 2003, lo que condujo a una reunión oficial. Ese mismo año, Pop y los Asheton colaboraron en cuatro canciones del álbum Skull Ring. Poco después, The Stooges regresaron a los escenarios con Mike Watt en el bajo (a petición de Ron Asheton) y el regreso del saxofonista Steve Mackay. Su concierto de regreso en Detroit, pospuesto por el apagón eléctrico de Norteamérica en 2003, fue lanzado como el DVD Live in Detroit.

En 2005, Elektra y Rhino Records lanzaron ediciones remasterizadas en dos discos de los dos primeros álbumes de la banda, incluyendo material inédito en el segundo disco. A diferencia de la reedición de Raw Power, estas versiones respetaban las mezclas originales.
En 2007, The Stooges lanzaron The Weirdness, su primer álbum de material nuevo en más de tres décadas, grabado con Steve Albini y masterizado en Abbey Road Studios. El disco recibió críticas mixtas. Durante los años 2003 a 2008, la banda realizó giras por cinco continentes, participando en festivales como All Tomorrow's Parties y Lollapalooza. En una memorable actuación durante la inducción de Madonna al Salón de la Fama del Rock and Roll, The Stooges protestaron por no haber sido incluidos a pesar de seis nominaciones previas, interpretando dos versiones de canciones de la cantante. Finalmente, en 2010, lograron su inducción.
Un episodio negativo ocurrió en agosto de 2008, cuando el equipo de la banda fue robado en Montreal. A lo largo de sus giras, el repertorio evolucionó para incluir temas de Raw Power y otros trabajos anteriores. La última presentación con Ron Asheton tuvo lugar el 29 de septiembre de 2008 en Ljubljana, Eslovenia.

El 6 de enero de 2009, Ron Asheton fue hallado muerto en su hogar tras sufrir un ataque al corazón días antes. Tenía 60 años. La banda lo calificó como "insustituible" en su comunicado oficial.
En mayo de 2009, Iggy Pop anunció que continuarían actuando con James Williamson como guitarrista, afirmando que aunque "los Stooges murieron con Ron Asheton", aún existía "Iggy and the Stooges". Su primer concierto con esta nueva formación fue el 7 de noviembre de 2009 en São Paulo, Brasil. La banda amplió su repertorio para incluir material de Raw Power y de los primeros álbumes en solitario de Pop.
En 2010, fueron finalmente incluidos en el Salón de la Fama del Rock and Roll, tras siete nominaciones fallidas. Durante la ceremonia, contaron con la participación del ex tecladista Scott Thurston. Ese mismo año, interpretaron Raw Power completo en el festival All Tomorrow's Parties en Nueva York. También se lanzó una nueva edición del álbum que incluía la primera remasterización de la mezcla original de David Bowie y una actuación en vivo de 1973.
En 2011, el autor Brett Callwood publicó The Stooges - Head On: A Journey Through The Michigan Underground, un libro centrado en las actividades de los hermanos Asheton tras el primer declive de la banda.