Tras la disolución de su anterior banda de rock gótico, The Marked, Billy Corgan regresó a Chicago desde St. Petersburg, Florida. Allí, trabajó en una tienda de discos y concibió la idea de formar una nueva banda que llamó The Smashing Pumpkins. Durante su tiempo en la tienda, conoció al guitarrista James Iha, con quien comenzó a componer canciones influenciadas por bandas como The Cure y New Order, utilizando una caja de ritmos como base rítmica. Su primera presentación en vivo tuvo lugar el 9 de julio de 1988 en el bar Chicago 21, con Corgan en el bajo, Iha en la guitarra y la caja de ritmos como único acompañamiento.
Poco después, Corgan conoció a D’arcy Wretzky tras un concierto del grupo Dan Reed Network. Al enterarse de que ella tocaba el bajo, la invitó a unirse a la formación. Con Wretzky en el bajo, el trío realizó una actuación en el Avalon Nightclub, lo que llamó la atención del dueño del Cabaret Metro, Joe Shanahan, quien les ofreció un contrato con la condición de reemplazar la caja de ritmos por un baterista en vivo.
Así, Jimmy Chamberlin, un baterista de jazz recomendado por un amigo de Corgan, se integró al grupo. Su estilo potente transformó inmediatamente el sonido de la banda, permitiéndoles explorar un enfoque más duro y dinámico. La primera actuación completa de la formación clásica ocurrió el 5 de octubre de 1988 en el Cabaret Metro.

En 1989, la banda hizo su debut discográfico en el álbum recopilatorio Light Into Dark. En 1990, lanzaron su primer sencillo, “I Am One”, con el sello Limited Potential, seguido por “Tristessa” con Sub Pop. Estos lanzamientos los llevaron a firmar con Caroline Records. En 1991, grabaron su álbum debut, Gish, en los Smart Studios de Madison, Wisconsin, con el productor Butch Vig. Corgan asumió la mayoría de los instrumentos —excepto la batería— para lograr la cohesión sonora que deseaba, lo que generó tensiones internas. El álbum combinaba elementos de heavy metal, psicodelia y dream pop, y fue bien recibido en la escena alternativa, especialmente gracias al sencillo “Rhinoceros”.
Tras el lanzamiento del EP Lull en octubre de 1991, la banda firmó con Virgin Records, sello afiliado a Caroline. Durante la gira de promoción, abrieron para bandas como Red Hot Chili Peppers, Jane’s Addiction y Guns N’ Roses. Sin embargo, este periodo estuvo marcado por conflictos personales: Iha y Wretzky atravesaron una ruptura, Chamberlin desarrolló una adicción a las drogas y el alcohol, y Corgan cayó en una profunda depresión, llegando a escribir canciones en el estacionamiento donde vivía.

Con la explosión del grunge en la cultura popular, liderada por Nirvana y Pearl Jam, The Smashing Pumpkins fueron posicionados dentro de ese movimiento, aunque su sonido era distinto.
Bajo presión para alcanzar el éxito comercial, la banda se trasladó a Marietta, Georgia, a finales de 1992 para grabar su segundo álbum, nuevamente con Butch Vig. La decisión de alejarse de Chicago buscaba aislar a Chamberlin de sus contactos relacionados con las drogas. Sin embargo, el ambiente de grabación fue tenso: Corgan volvió a tocar casi todos los instrumentos, lo que generó resentimiento entre los miembros. La depresión de Corgan empeoró hasta el punto de considerar el suicidio, mientras Chamberlin continuaba desapareciendo durante días por sus adicciones.

El resultado fue Siamese Dream, lanzado en 1993. A pesar de sus dificultades internas, el álbum debutó en el número diez del Billboard 200 y vendió más de cuatro millones de copias en Estados Unidos. Su éxito masivo los alejó de la comunidad indie, que los acusó de ser oportunistas. Bandas como Pavement los satirizaron en canciones, y figuras como Bob Mould y Steve Albini los criticaron duramente. La canción “Cherub Rock” de Siamese Dream respondía directamente a estas críticas.
En 1994, Virgin lanzó Pisces Iscariot, una recopilación de lados B y rarezas que alcanzó el número cuatro en el Billboard 200. También se publicó el VHS Vieuphoria, con material en vivo y detrás de escena. La banda encabezó el tour Lollapalooza de 1994 y el Reading Festival en 1995, consolidando su estatus de estrellas del rock alternativo.

Tras un periodo de descanso, Corgan compuso alrededor de cincuenta y seis canciones para el próximo álbum. La banda regresó al estudio con los productores Flood y Alan Moulder para crear lo que Corgan describió como “el The Wall de la Generación X”. El resultado fue Mellon Collie and the Infinite Sadness, un álbum doble con veintiocho canciones y una duración superior a las dos horas. Concebido como una reflexión sobre el ciclo de la vida y la muerte, fue aclamado por la crítica y debutó en el número uno del Billboard 200 en octubre de 1995. Se convirtió en el álbum doble más vendido de la década en Estados Unidos, con diez certificaciones de platino, y obtuvo siete nominaciones al Grammy, ganando uno por “Bullet with Butterfly Wings”.
El álbum generó cinco sencillos exitosos: “Bullet with Butterfly Wings”, “1979”, “Zero”, “Tonight, Tonight” y “Thirty-Three”. Las canciones descartadas se lanzaron como lados B y luego se recopilaron en la caja The Aeroplane Flies High, cuya demanda superó las expectativas iniciales de la discográfica. Durante la gira mundial de 1996, la imagen de Corgan —cabeza rapada, camisa negra con la palabra “Zero” y pantalones plateados— se volvió icónica. La banda incluso apareció en un episodio de Los Simpson, “Homerpalooza”.

Sin embargo, el año estuvo marcado por tragedias. En mayo, una fan de diecisiete años murió aplastada durante un concierto en Dublín, lo que llevó a la cancelación del show siguiente en Belfast. En julio, el teclista de gira Jonathan Melvoin murió por sobredosis de heroína junto con Chamberlin, quien fue arrestado y posteriormente despedido. La banda decidió continuar la gira con nuevos músicos, una decisión que Corgan más tarde calificó como la peor de su historia. Paralelamente, los miembros habían declarado que Mellon Collie sería su último álbum convencional, anticipando el fin del rock como género dominante.

Tras Mellon Collie, la banda exploró nuevos sonidos. La canción “Eye”, para la banda sonora de Lost Highway, marcó un giro hacia lo electrónico. En 1997, con Matt Walker en la batería, lanzaron “The End Is the Beginning Is the End” para Batman & Robin, que ganó un Grammy. Sin embargo, su siguiente álbum, Adore (1998), representó un cambio radical: sin guitarras predominantes, con cajas de ritmos y una estética oscura, influenciado por la muerte de la madre de Corgan y su divorcio. Aunque fue bien recibido por la crítica y nominado al Grammy, sus ventas en Estados Unidos fueron bajas, aunque tuvo mejor desempeño internacional.
La banda realizó una gira benéfica en Norteamérica, donando todas las ganancias —más de 2,8 millones de dólares— a organizaciones locales. En 1999, Chamberlin regresó brevemente para la gira “The Arising”, pero la formación no duró. D’arcy Wretzky dejó la banda durante la grabación de Machina/The Machines of God, siendo reemplazada por Melissa Auf der Maur. Lanzado en 2000, Machina fue promocionado como un regreso al rock, pero sus ventas fueron decepcionantes en comparación con trabajos anteriores.
En mayo de 2000, Corgan anunció la separación de la banda. Antes de disolverse, lanzaron Machina II/The Friends & Enemies of Modern Music de forma independiente en una edición limitada de vinilo, permitiendo su redistribución gratuita en Internet. Su último concierto tuvo lugar el 2 de diciembre de 2000 en The Metro de Chicago, el mismo lugar donde habían debutado doce años antes. El espectáculo duró cuatro horas y media y culminó con el lanzamiento del sencillo “Untitled”.

En 2001, se publicó la recopilación Rotten Apples, junto con el DVD The Greatest Hits Video Collection. Corgan y Chamberlin formaron el supergrupo Zwan, que lanzó un álbum en 2003 antes de disolverse. Corgan también colaboró con New Order y publicó un libro de poesía en 2004. En 2005, lanzó su álbum en solitario TheFutureEmbrace, que no tuvo buena recepción comercial ni crítica.

Chamberlin formó The Jimmy Chamberlin Complex, Iha participó en A Perfect Circle y otros proyectos, y Wretzky se retiró de la vida pública tras un arresto en 2000 por posesión de drogas, del que se recuperó tras completar un programa de rehabilitación.

El 21 de junio de 2005, Corgan anunció públicamente su intención de reformar The Smashing Pumpkins. Confirmó que Chamberlin regresaría, pero Iha y Wretzky no participarían. La nueva formación, con Jeff Schroeder en guitarra, Ginger Reyes en bajo y Lisa Harriton en teclados, debutó en vivo en mayo de 2007 en París. El álbum Zeitgeist se lanzó ese mismo año, alcanzando el número dos en el Billboard 200, aunque recibió críticas mixtas por la ausencia de la formación original. Corgan admitió que el álbum no cumplió con las expectativas de los fanáticos.
La banda continuó como dúo Corgan-Chamberlin, lanzando el EP American Gothic en 2008 y los sencillos “Superchrist” y “G.L.O.W.”. Ese año, también publicaron el documental If All Goes Wrong. Corgan declaró que dejarían de hacer álbumes largos para enfocarse en sencillos, adaptándose a los nuevos hábitos de consumo musical.

En marzo de 2009, Chamberlin dejó nuevamente la banda. Fue reemplazado por Mike Byrne, un joven baterista de la agrupación Spirits in the Sky, formada por Corgan como homenaje a Sky Saxon. En julio de 2010, Ginger Reyes abandonó la banda y fue sustituida por Nicole Fiorentino. La nueva formación trabajó en el ambicioso proyecto Teargarden by Kaleidyscope, un álbum conceptual de 44 canciones que se lanzaría gratuitamente en Internet, una pista a la vez. La primera, “A Song for a Son”, salió en diciembre de 2009.
En 2011, Corgan anunció Oceania, descrito como “un álbum dentro de un álbum” dentro del proyecto Teargarden. Grabado con la formación completa, fue lanzado en junio de 2012 y recibió críticas positivas, debutando en el número cuatro del Billboard 200 y en el número uno de la lista independiente. Generó los sencillos “The Celestials” y “Panopticon”. La banda realizó una gira tocando el álbum completo y actuó en festivales importantes como Glastonbury. En 2013, lanzaron Oceania: Live in NYC.
A pesar de declarar en 2012 que ya trabajaban en nuevo material, la banda se centró en giras. En 2013 y 2014, Corgan confirmó que estaba componiendo nuevo material para The Smashing Pumpkins, manteniendo viva la evolución de la banda más allá de su formación original.